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Steve Rogers, auch bekannt als Captain America, versucht sich an das moderne Leben anzupassen. Aber seine Wertvorstellungen stimmen nicht mit denen von Nick Fury, dem Direktor von S.H.I.E.L.D, überein. Als Fury einem Attentat zum Opfer fällt, kann er in letzter Sekunde geheime Informationen an Captain Rogers weitergeben, die den einstigen Helden zu einem Feind von S.H.I.E.L.D werden lassen. Zusammen mit Black Widow deckt Captain America eine immer größer werdende Verschwörung auf. Die beiden können niemandem trauen, finden jedoch in Sam Wilson einen neuen Verbündeten. Er unterstützt sie auch gegen einen mysteriösen und schrecklichen Feind - den Winter Soldier.